A nagykanizsai piaristák kezdetben, 1765-től a felsővárosi Nepomuki Szent János templomot kapták meg a várostól használatra. Saját templomuk csak 1934-ben épült föl Sugár úti telkük északkeleti sarkán, egy földszintes tiszti lakás helyén, Vécsey Barnabás városi építészmérnök terve szerint. A homlokzat díszítését, a piarista címert Noll József, a gimnázium művész-tanára tervezte. A templomot 1934. december 8-án szentelte föl Rott Nándor veszprémi püspök Pirrotti Szent Pompiliusz tiszteletére. Ez volt a világ első olyan temploma, amelynek az 1934. március 19-én szentté avatott olasz piarista volt a védőszentje.
A templom mellékoltárai ezt követő években készültek el, tiroli műhelyekből származó faszobrokkal (Kalazanci Szent József, Szent Erzsébet, Szent Imre, Szent László, Jézus Szíve). Az 1970-es években az új liturgikus előírások szerint átalakított szentélybe Szent Pompiliusz oltára helyére egy nagyméretű feszület került.
Az iskola államosítása után, 1948-ban a templom a veszprémi püspöktől plébániai területet kapott, Szent Imre plébánia néven, amelyet 1950 óta egyházmegyés papok vezetnek.
